После долгих лет жизни под чужим именем Декстер Морган наконец обретает шанс на нормальное существование вдали от Майами, где он когда-то работал судмедэкспертом и одновременно был серийным убийцей, вершащим собственное правосудие. Его главной целью становится восстановление отношений с сыном Гаррисоном, который вырос без отца и пережил глубокую психологическую травму. Декстер отчаянно пытается стать для мальчика опорой и примером, но постоянно сталкивается с внутренними демонами – страхом, что его тёмное прошлое может разрушить хрупкий мир сына. Эта борьба усугубляется постоянной угрозой со стороны бывшего сослуживца Анхеля Батисты, который подозревает, что Декстер жив, и ведёт собственное расследование, приближаясь к его убежищу с каждым днём.
Параллельно в городе появляется новая опасность в лице загадочного миллиардера Курта Колдуэлла, который под маской благотворителя и мецената скрывает психопатическую натуру. Колдуэлл создаёт сложную сеть манипуляций, используя своё богатство и влияние для контроля над людьми, а его личная телохранительница оказывается не просто наёмником, а преданным исполнителем его воли. Когда пути Декстера и Колдуэлла пересекаются, бывший убийца понимает, что столкнулся с противником, чья жестокость и расчётливость превосходят всех, кого он встречал ранее. Декстер оказывается перед мучительным выбором: сохранить своё притворство ради сына или вновь выпустить на волю своего "Тёмного попутчика", чтобы остановить нового монстра. Каждое его решение грозит разрушить хрупкое равновесие между отцовством и инстинктами убийцы, а дорога к семейному счастью оказывается усыпанной не только прошлыми грехами, но и свежей кровью.